Comment nos ancêtres poissons sont sortis des eaux pour atteindre le milieu terrestre
Par Florence Rosier
Publié hier à 19h33, mis à jour à 06h06
ENQUÊTE
Respirer à l’air libre, marcher sur le sol, gérer le stress : ces capacités sont rétrospectivement éclairées par l’analyse de l’ADN des poissons modernes, descendants de ceux qui se sont adaptés il y a 320 millions à 370 millions d’années.
Vous rêvez de lointains périples ? Il est d’autres voyages, ô combien plus ensorcelants. Bienvenue sur notre bonne vieille Terre, il y a 320 millions à 370 millions d’années ! Ou plutôt, bienvenue dans les eaux de la Planète bleue, à l’heure où d’intrépides créatures s’apprêtaient à en sortir. En ces temps reculés, des pionniers aquatiques se sont lancés à l’assaut d’un nouvel eldorado : les terres émergées. Beaucoup y laissèrent des écailles.
Quelques élus en réchappèrent ; certains ont prospéré. De leur audace est née l’aventure évolutive des vertébrés terrestres à quatre pattes. Ces poissons ont donné naissance aux « tétrapodes » terrestres qui, à leur tour, ont évolué pour former les amphibiens, les reptiles, les oiseaux et les mammifères que nous connaissons aujourd’hui. Une fabuleuse success story, donc – du moins, jusqu’à sa récente mise en péril.
Quelles ont été les innovations génétiques, physiologiques et mécaniques qui ont permis cette colonisation du milieu terrestre ? Une série d’études récentes révèlent quelques surprises. Leur principe : les chercheurs tentent de remonter le temps en déchiffrant les génomes d’espèces actuelles de poissons, mais qui semblent avoir très peu évolué depuis leur apparition – des espèces qualifiées un peu abusivement de « fossiles vivants » ou d’« espèces reliques », comme le fameux cœlacanthe. Puis ils comparent ces génomes « anciens » avec ceux d’espèces modernes de poissons ou de vertébrés terrestres. Les régions du génome qui présentent de plus grandes différences sont celles qui sont susceptibles d’avoir joué un rôle évolutif majeur. Au-delà de la seule lecture du génome, les chercheurs s’intéressent aussi aux gènes dans les différents organes corporels : ils en déduisent leur importance dans la fonction de ces organes.
Petits pas génétiques
Que montrent ces études ? Contre toute attente, les bases de ces innovations existaient déjà chez l’ancêtre commun de tous les poissons dits « osseux » – pas seulement chez l’ancêtre de la lignée qui s’est hasardée sur la terre ferme, donc. Quand l’ère de la sortie des eaux est venue, il a suffi de quelques adaptations pour que ces risque-tout puissent respirer, voir et se mouvoir sur la terre ferme. Une série de petits pas génétiques, donc. Mais un pas de géant pour la future humanité.
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A quoi ressemblait la Terre, en ces temps immémoriaux ? Nous sommes à la fin du dévonien. Les plantes ont colonisé la terre ferme depuis plus de 50 millions d’années : leur arrivée sur les continents date de − 500 millions à − 475 millions d’années. De gigantesques forêts se développent alors – des forêts de progymnospermes, des plantes fossiles cousines de nos plantes à graines.
Et le climat ? « Dans l’atmosphère, le taux de gaz carbonique [CO2] a chuté, raconte Chris Bowler, titulaire de la chaire “biodiversité et écosystèmes” au Collège de France, et chercheur CNRS à l’Ecole normale supérieure. Comme ce taux était faible, la planète était froide. Il y avait des glaciers aux latitudes élevées, et le niveau des mers était bas. »
Pourquoi une telle chute des taux de CO2 – passant de 4 000 parties par million (ppm) à environ 300 ppm, un taux similaire à celui des derniers millions d’années ? « Parce que ce gaz a été consommé par des plantes terrestres récemment évoluées. Grâce à la photosynthèse, elles ont transformé le CO2 en matière organique et produit de grandes quantités d’oxygène », explique Chris Bowler. Cela a stimulé l’évolution d’insectes géants.
Mais le dévonien n’est-il pas surnommé « l’âge des poissons » ? Non sans raison : à cette époque, ces vertébrés aquatiques se sont alors énormément diversifiés. Des poissons ont évolué vers des formes « tétrapodomorphes », qui conduiront aux premiers tétrapodes à gagner la terre ferme.
Gueule de crocodile
Mais quelle terre ? Des fossiles de tétrapodes datant de la fin du dévonien ont été trouvés sous toutes les latitudes, des tropiques aux régions polaires. L’un d’eux, par exemple, baptisé Tutusius umlambo, a été découvert en 2018 en Afrique du Sud, près des latitudes australes. Il faut savoir qu’à la fin du dévonien, « la configuration des continents différait radicalement de celle des continents actuels. Le supercontinent Pangée ne commencera à se former que plus tard, il y a 335 millions d’années, à partir de la coalescence de sept ou huit grands continents », indique Chris Bowler.
Revenons à notre fossile : longue de 1 mètre, la créature est une mosaïque à gueule de crocodile, à pattes trapues et à queue en forme de nageoire (Gess R. & Ahlberg P. E., Science, 8 juin 2018). En réalité, ce n’était probablement pas le premier vertébré à mettre un pied sur la terre ferme. Il n’empêche : « Nous savons désormais que les tétrapodes, à la fin du dévonien, vivaient dans le monde entier, des tropiques au cercle antarctique. Il se peut donc (…) qu’ils aient commencé à se déplacer sur la terre ferme n’importe où sur la planète », observe Robert Gess, paléontologue au Muséum Albany, en Afrique du Sud.
Mais avant de plonger dans le grand bain de cette odyssée, grimpons brièvement sur les branches de l’arbre évolutif des poissons. Quelle formidable diversité ! « Les poissons regroupent près la moitié des espèces de vertébrés actuels, relève Alain Chédotal, directeur de recherche à l’Institut de la vision (Inserm, CNRS, Sorbonne Université) à Paris. On en connaît plus de 28 000 espèces, qui vivent dans tous les environnements aquatiques possibles. »Article réservé à nos abonnés Lire aussi Bien avant de marcher, les poissons ouvraient grand leurs deux yeux
Intéressons-nous aux poissons à mâchoires. Parmi eux, il y a les placodermes : ces « poissons cuirassés » se sont éteints il y a 440 millions d’années. Il y a les poissons cartilagineux, comme les requins et les raies. Et il y a les poissons osseux : tous les autres, soit l’écrasante majorité. Eux seuls nous intéressent ici.
Ils se divisent en deux branches : les poissons à nageoires rayonnées (actinoptérygiens), et les poissons à nageoires charnues (sarcoptérygiens). Les premiers comptent quelques espèces très anciennes mais encore actuelles, comme le bichir. Surtout, ils rassemblent les poissons dits « téléostéens », soit 99,8 % des espèces actuelles ! Carpes, brochets, sardines, anguilles, truites, thons, morues, soles, épinoches… tous sont des téléostéens. Une vraie pêche miraculeuse. Quant à la seconde branche, celle des poissons à nageoires charnues, elle donnera naissance aux tétrapodes. Mais elle porte aussi une sous-branche de poissons anciens : le cœlacanthe et les dipneustes figurent parmi ces « fossiles vivants ».
Erreur de date
Revenons à l’ère de la sortie des eaux. « Deux capacités sont indispensables à la conquête du milieu terrestre : la respiration à l’air libre et la locomotion », rappelle le professeur Jean-Nicolas Volff, responsable de l’équipe « génomique évolutive des poissons » à l’Ecole normale supérieure de Lyon.
Ces capacités, se dit-on, ont dû apparaître lors de la sortie des eaux. Selon le scénario évolutif cher à Darwin, des variations (« mutations ») sont alors survenues par hasard, puis elles ont été retenues par la sélection naturelle. Sauf qu’il y a une erreur de date. L’ancêtre commun à tous les poissons osseux, en effet, était déjà équipé des outils génétiques pour faire des membres articulés et pour faire des poumons. Pour survivre à la sortie de l’eau, nos héros n’ont eu qu’à améliorer ces prototypes, révèle une série de travaux récents.
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Mais alors, quid des poissons restés dans l’eau ? Les chemins évolutifs sont décidément tortueux : ils ont dû, à rebours, transformer les bases innovantes qui abritaient en germe la possibilité d’envahir la terre ferme, dans le génome de leurs ancêtres… pour les réadapter au milieu aqueux.
Examinons la première adaptation indispensable à la survie en milieu terrestre : la respiration à l’air libre. L’étude des dipneustes est ici précieuse. Première surprise : ces poissons d’eau douce, d’apparition très ancienne, sont pourtant « les poissons actuels les plus proches des vertébrés terrestres », indique Jean-Nicolas Volff. Ils sont dotés, en plus de leurs branchies, d’un poumon fonctionnel qui les rend capables de respirer à l’air libre. Chez le dipneuste australien, ce poumon est sollicité quand l’eau s’appauvrit en oxygène, en complément de la respiration branchiale. Quant au dipneuste africain, il peut survivre des mois hors de l’eau, durant la saison sèche, grâce à cet unique poumon !
Détecter les odeurs et les phéromones
Des équipes ont séquencé les génomes du dipneuste australien et de son cousin africain. Verdict : « Les génomes de ces deux poissons recèlent une grande diversité de gènes codant les protéines du “surfactant pulmonaire” », indique Jean-Nicolas Volff, qui cosigne l’étude dans Nature. Ce surfactant est un matériau complexe, associant lipides, phospholipides et protéines ; il est sécrété en continu dans la lumière des alvéoles. Son rôle est essentiel : grâce à ses propriétés tensio-actives, il facilite l’expansion des alvéoles lors de l’inspiration et les maintient ouvertes lors de l’expiration. Sans surfactant, pas de respiration aérienne : les alvéoles s’effondreraient sur elles-mêmes. Autre évolution observée chez ces poissons : il y a eu une expansion des gènes des récepteurs olfactifs. Des outils indispensables à la vie en milieu aérien, pour détecter les odeurs et les phéromones qui aident à la reproduction.
Examinons maintenant quatre autres poissons, plus anciens encore que les dipneustes. Ces poissons d’eau douce peuvent atteindre 2 mètres ou 3 mètres de long. Ils portent des noms baroques : le bichir du Sénégal, le poisson-castor, le poisson-spatule, le garpique alligator. Soit quatre espèces à nageoires rayonnées, qui ont divergé très tôt de la lignée des téléostéens. Prenons le bichir du Sénégal, ou « poisson-dragon ». Lui aussi est doté d’un poumon fonctionnel. Eh bien, les chercheurs ont découvert, dans son poumon, des gènes actifs semblables à ceux qui sont actifs dans les poumons des tétrapodes.
« Recyclage évolutif »
Prenons maintenant le garpique alligator, qui vit dans la basse vallée du Mississippi : lui n’a pas de poumon fonctionnel, mais il est muni d’une « vessie natatoire ». Cet organe, également présent chez la plupart des téléostéens (truite, etc.), sert à contrôler la flottaison : il se remplit ou se vide de gaz. Plus étonnant encore : la vessie natatoire du garpique alligator lui sert parfois de poumon. Or, dans cet organe du garpique, les chercheurs ont trouvé les mêmes gènes activés que dans le poumon du bichir.
Tous les indices concordent : en clair, « l’ancêtre commun de tous les poissons osseux avait déjà un poumon fonctionnel, mais pas de vessie natatoire. Ensuite, ce poumon primitif est devenu inutile chez la plupart des poissons osseux, qui respirent grâce à leurs branchies. Recyclage évolutif, il a été transformé en vessie natatoire », commente Jean-Nicolas Volff.
« On ignore l’identité des premiers vertébrés aquatiques qui sont sortis de l’eau », admet Jean-Nicolas Volff, de l’ENS Lyon
Voyons désormais la seconde adaptation nécessaire à l’évolution sur la terre ferme : la locomotion. Nouvelle surprise : les dipneustes sont déjà prééquipés pour des déplacements terrestres (Wang K. et al, Cell, 4 mars 2021). Par exemple, des gènes-clés du développement, comme HOXC13, sont hyperactifs dans leurs nageoires. Mieux : ces gènes ressemblent à ceux qui sont actifs dans les membres à cinq doigts des tétrapodes.
Voyons maintenant ce qui se passe chez nos quatre poissons très anciens : bichir du Sénégal, poisson-castor, poisson-spatule et garpique alligator. Dans leur génome, les chercheurs ont trouvé des éléments régulateurs qui augmentent la flexibilité des nageoires.
Mais qui dit « locomotion terrestre » dit, le plus souvent, « articulations sophistiquées ». Une équipe de Harvard s’est interrogée : avant leur sortie de l’eau, les poissons étaient-ils déjà outillés pour « bricoler » des membres aptes à se déplacer sur le sol ?
Effet « Eurêka ! »
Les chercheurs ont examiné un de leurs modèles favoris : le poisson-zèbre, un téléostéen qui n’a jamais « mis un pied » sur la terre ferme. Par mutagenèse, ils ont produit une myriade de mutations touchant au hasard le génome de ce poisson. Parmi les mutants obtenus, ils sont tombés sur un os… salutaire. Un os à effet « Eurêka ! » Une mutation ponctuelle, sur une seule « lettre » de l’ADN, suffit pour produire un spectaculaire effet : dans la nageoire, deux os se divisent en deux. Mieux : une véritable articulation se crée entre les os divisés ; des muscles et des neurones moteurs s’y connectent.
Cette mutation touche une région du génome (VAV2) qui contrôle l’activité de gènes-clés dans la formation des membres. Pour vérifier son importance, les chercheurs ont créé des souris portant des mutations dans cette même région. Résultat, ils ont induit des déficits dans les articulations du rongeur. « Ce travail montre que les téléostéens n’ont pas de membres parce qu’ils ont perdu la capacité à exprimer ce gène. Le reste du programme génétique pour bâtir un membre est présent, mais à l’état dormant », relève Alain Chédotal.
Mais à quoi a pu servir, chez ces anciens poissons, un tel prééquipement à la locomotion terrestre ? Dans l’imaginaire collectif, le poisson évoque un animal évoluant en pleine mer. Mais le niveau des mers étant plus bas, en ces temps reculés, ces membres primitifs ont peut-être servi à des vertébrés aquatiques, dans un premier temps, à se déplacer sur les bas-fonds des marécages et des mangroves… Une première étape, ou plutôt une première marche avant la véritable sortie des eaux.
Ramper sans stress
Voilà donc nos ancêtres poissons équipés pour se mouvoir sur le sol. Leur longue marche, cependant, a été pavée d’embûches. Mieux valait qu’ils soient résilients face à ces multiples stress ! C’est ce que suggère, là encore, l’étude des dipneustes.
Deux gènes, dont l’action anxiolytique était connue chez les tétrapodes modernes, ont été identifiés chez ces poissons : NPS et NPSR1. Ils renforcent la résistance au stress en codant un neuropeptide (le neuropeptide S) et son récepteur. Cela faisant, ils inhibent la transmission de l’influx nerveux dans l’amygdale, cette région du cerveau impliquée dans la détection de la peur, de l’anxiété et de la douleur – mais aussi du plaisir. Nos téméraires poissons ont été ainsi armés contre les méfaits du stress, lors de cette épreuve du feu – ou plutôt, des terres émergées.
« L’essentiel du matériel génétique était déjà là, il y a 450 millions d’années, au nœud évolutif entre les deux branches des poissons osseux » Jean-Nicolas Volff
Si le scénario se dessine, ses acteurs vedettes restent anonymes. « On ignore l’identité des premiers vertébrés aquatiques qui sont sortis de l’eau », admet Jean-Nicolas Volff. Sans doute étaient-ils assez proches du cœlacanthe et des dipneustes actuels. Leurs nageoires articulées ont évolué en pattes munies de doigts, qui leur ont d’abord permis de ramper sur les fonds marins. Certains ont aussi exploité leur poumon primitif pour respirer à l’air libre. Cette transition aurait eu lieu dans les eaux stagnantes des marais du dévonien, pauvres en oxygène. Pour se hisser hors de l’eau, ces poissons ont d’abord utilisé leurs puissantes nageoires osseuses. Puis celles-ci ont poursuivi leur évolution en pattes semblables à celles qui équiperont les tétrapodes.
Toutes ces innovations n’ont pas été inventées d’un seul coup de baguette magique. Un constat conforme aux lois de l’évolution. Il n’empêche : les bases génétiques ayant permis ce saut magistral étaient bien plus ancestrales qu’on ne l’imaginait. « L’essentiel du matériel génétique était déjà là, il y a 450 millions d’années, au nœud évolutif entre les deux branches des poissons osseux. Moyennant quelques adaptations, ce même matériel permettra ensuite la respiration pulmonaire et la locomotion terrestre », résume Jean-Nicolas Volff.
Reste une énigme. Pourquoi, voici 450 millions d’années, un poisson qui avait des branchies a-t-il développé un poumon primitif ? « Peut-être parce qu’à un moment, l’oxygène est devenu plus rare dans l’eau, avance le généticien. Ce poumon primitif aurait été utile pour capter l’oxygène de l’air, en surface. » Ensuite, les poissons qui ont colonisé la Terre ont perdu leurs branchies : ils n’en avaient plus besoin. De leur côté, la plupart des poissons à nageoires rayonnées ont perdu leur poumon primitif, qu’ils ont transformé en vessie natatoire. « Peut-être le taux d’oxygène dans l’eau a-t-il réaugmenté. Ce poumon serait alors devenu superflu. » Et puis, venir respirer en surface n’était pas dénué de risque : bien plus tard, quand les oiseaux prédateurs sont apparus, ils ont guetté ces nouvelles proies pour n’en faire qu’une becquée. La pression de sélection, sauf exception (dipneustes, cœlacanthe, bichir), n’a donc pas retenu ce double mode de respiration.Article réservé à nos abonnés Lire aussi Ouf ! Nous ne sommes pas les descendants de la larve de lamproie, cet effrayant poisson
Ultime exploit, ces poissons feront mentir, bien plus tard, un géant de la littérature. « Pour vivre, le poisson ne doit pas sortir de l’eau », notait Hugo dans une œuvre de jeunesse (Han d’Islande, 1823). Vertigineux aveuglement, en vérité. Car si un poisson plein d’audace, jadis, n’avait osé s’échapper du milieu aqueux, vaste mer amniotique qui l’abritait, nous ne serions pas là pour en disserter. Pas plus que les baleines et autres cétacés ne batifoleraient aujourd’hui dans l’océan. L’histoire du vivant est assez longue pour que, bien après la sortie des eaux de leurs lointains ancêtres, d’autres mammifères décident d’entreprendre le chemin inverse. C’est ainsi qu’ils quittèrent la terre ferme pour se replonger dans le bain originel, celui dont nous sommes tous issus.Le casse-tête évolutif du génome des poissons
Les poissons sont de drôles de zèbres… Le plus grand génome connu de vertébré appartient au dipneuste éthiopien. Il compte 133 gigabases, soit 42 fois la taille du génome humain ! S’il est si long, c’est qu’il est truffé de parasites : de courtes séquences d’ADN très mobiles, ou « éléments transposables », se multiplient au sein des génomes. « Ces parasites créent un sacré bazar. En même temps, ils favorisent l’évolution en produisant de la diversité », explique Jean-Nicolas Volff.
Quant au plus petit génome de vertébré, c’est celui du fugu, ce fameux poisson japonais prisé des gastronomes téméraires – on peut mourir en quelques heures si l’on ingère son poison. Pourquoi ce génome est-il si petit, alors qu’il abrite autant de gènes que celui des dipneustes ? « C’est parce que le fugu s’est débarrassé de ces éléments transposables », indique Jean-Nicolas Volff.
Autre étrangeté : on sait que le génome des vertébrés a subi deux événements de duplication, il y a 500 à 550 millions d’années, à la base du tronc de leur arbre évolutif. Le génome des poissons téléostéens, lui, en a subi une troisième, il y a 350 millions d’années. Ce qui rend leur génome particulièrement plastique, apte à muter pour créer plus de diversité encore…Florence Rosier
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